Vom Ein- zum Vielzeller — Cyanobakterien als Modellsystem

475 Evolutionäre Übergänge Vom Ein- zum Vielzeller – Cyanobakterien als Modellsystem CLAUDIA TAUBENHEIM 1, KATRIN HAMMERSCHMIDT 2 1 KLINIK FÜR INNERE MEDIZIN II, UNIVERSITÄTSKLINIKUM SCHLESWIG-HOLSTEIN, KIEL 2 INSTITUT FÜR ALLGEMEINE MIKROBIOLOGIE, UNIVERSITÄT KIEL The evolution of multicellularity is an example of an evolutionary transition in individuality (ETI). As in other ETIs, independent units form new reproducing entities – the first step en route to higher complexity. How and why this happens, is not clear. Using cyanobacteria, we study the ETI to multicellularity by combining experimental evolution, phylogenetics, and theory. Our results feature phenotypic plasticity and (functional) differentiation of single cells as a first step of an ETI. DOI: 10.1007/s12268-022-1812-8 © Die Autorinnen 2022 ó Das grundlegende Merkmal des Lebens ist seine hierarchische Struktur: Jeder lebende Organismus besteht aus kleineren Einheiten, die zusammen ein komplexeres Ganzes bilden. Die hierarchische Struktur des Lebens ist das Ergebnis von Evolution, genauer gesagt von Prozessen, die als „große evolutionäre Übergänge“ oder auch „evolutionäre Übergänge in der Individualität“ (ETIs) bezeichnet werden. Dazu gehören u. a. die Entstehung der eukaryotischen Zelle aus einem Ur-Eubakterium und einem Archae bakterium sowie die Entwicklung der Vielzelligkeit aus Einzelzellen [1]. Der Übergang vom Ein- zum Vielzeller ist der Ursprung der enormen biologischen Komplexität und Vielfalt, die wir heute auf unserem Planeten beobachten können. ETIs beginnen mit kleinen Entitäten (Partikeln) und sind abgeschlossen, wenn höhere Entitäten (kollektive) Eigenschaften entwickeln, um direkt am Evolutionsprozess durch natürliche Selektion teilzunehmen. Während einer ETI werden Kollektive also zu eigenständigen Selektionseinheiten [2] – allerdings sind die zugrunde liegenden Prozesse nur unzureichend verstanden. BIOspektrum | 05.22 | 28. Jahrgang Zelldifferenzierung erster Vielzeller – ähnlich wie Stammzellen? Noch vor Kurzem gingen Wissen schaftler:innen davon aus, dass der Übergang zur (klonalen) Multizellularität mit der Bildung von Gruppen identischer Zellen begann, die nur eine begrenzte Fähigkeit zur Differenzierung besaßen. Vermutet wurde, dass der anfängliche Wettbewerbsvorteil gegenüber Einzellern in der Größenzunahme als Schutz vor Prädatoren begründet war. Laut dieser Theorie folgte die zelluläre Differenzierung erst später als eine evolvierte Eigenschaft der vielzelligen Einheit, bei der sich dann einzelne Zellen auf die Erfüllung unterschiedlicher Aufgaben spezialisierten. Doch war das wirklich so? Neue Erkenntnisse aus experimentellen Evolutionsstudien und phylogenetischen Analysen deuten darauf hin, dass die zelluläre Differenzierung ein Merkmal evolvierender multizellulärer Einheiten sein könnte und nicht eine neu entstandene Eigenschaft der Vielzelligkeit. Dementsprechend würde die Komplexität früher Vielzeller in Bezug auf die Zelltypen auf der Komplexität ihrer einzelligen Vorfahren beruhen. Dabei sind mit unterschiedlichen „Zelltypen“ Zellen derselben Art gemeint, die sich in ihrem Phänotyp, ihrer Funktion oder ihrer Morphologie unterscheiden. Ähnlich den heutigen Einzellern, wie Bakterien oder Protozoen, müssen die Vor- ˚ Abb. 1: Potenzielle Evolution der Vielzelligkeit. In der klassischen Sichtweise ist Differenzierung ein evolviertes Merkmal der Vielzelligkeit und der Selektionsvorteil multizellulärer Entitäten die Größenzunahme. Neue Ergebnisse weisen jedoch darauf hin, dass die Differenzierung schon bei Einzellern angelegt ist, da diese unter komplexen Bedingungen Lebenszyklen mit verschiedenen Stadien ausbilden oder verschiedene (inkompatible) metabolische Prozesse ausführen müssen, wie z. B. CO2-Fixierung (grün) und N2-Fixierung (orange). Dementsprechend könnten erste Vielzeller von vornherein von einer (funktionalen) Differenzierung und Arbeitsteilung profitieren. 476 W I S S EN S CH AFT ˚ Abb. 2: Stammesgeschichtliche Evolution von Merkmalen bei Cyanobakterien mit Fokus auf die Evolution von Vielzelligkeit [4]. Wir unterteilen die Reihenfolge der Merkmalsevolution in vier zeitliche Phasen: (i) der cyanobakterielle Ursprungstyp, (ii) Lebensraumerweiterung, (iii) Vielzelligkeit und (iv) höhere Komplexität. fahren der Einzeller phänotypisch plastisch und heterogen gewesen sein. Sie verfügten wahrscheinlich über physiologisch inkompatible Funktionen und durchliefen während ihrer Lebenszyklen eine Vielzahl verschiedener Lebensstadien. In diesem Fall müsste der Verlauf der Evolution der differenzierten Vielzelligkeit neu gedacht werden (Abb. 1): Die Zellen der ersten vielzelligen Einheiten wären bereits in der Lage gewesen, sich in eine Reihe verschiedener Zelltypen zu differenzieren, ähnlich wie moderne Stammzellen. Somit hätten diese neuen Entitäten sofort von einer funktionellen Komplementierung profitieren können. Bakterielle Modellsysteme für die Evolution von Vielzelligkeit Vielzelligkeit gilt als charakteristisches Merkmal von Eukaryoten, entstand aber mehrmals unabhängig in verschiedenen Prokaryoten-Taxa, z. B. bei Aktino-, Myxound Cyanobakterien. Echte multizelluläre Bakterien weisen die wichtigsten Merkmale der eukaryotischen Multizellularität auf, darunter Zell-zu-Zell-Adhäsion, peri- oder cytoplasmatische Kontinuität, interzelluläre Kommunikation, strukturierte Vielzelligkeit, programmierten Zelltod und Arbeitsteilung. Neben permanenten vielzelligen Formen kommt auch vorübergehende Mehrzelligkeit bei vielen Bakterien in der Form von Kolonien, Biofilmen und zellulären Aggregaten vor. So bildet beispielsweise Bacillus subtilis bei Nährstoffentzug Biofilme, in denen sich die Zellen je nach Umweltbedingungen in bewegliche, matrixbildende oder Sporenzellen entwickeln. Auf den ersten Blick wirkt diese Art der Zelldifferenzierung in Aggregaten zwar wie Arbeitsteilung, es handelt sich dabei jedoch um evolutionäre Anpassungen auf der Zellebene, da sie der jeweiligen Zelle direkt einen Fitnessvorteil verschafften. Im Gegensatz dazu sind die Zellen bei echter Arbeitsteilung voneinander abhängig und spezialisieren sich auf die Durchführung komplementärer Aufgaben, beispielsweise somatischer Funktionen oder den programmierten Zelltod. Diese sind nicht auf der Ebene der einzelnen Zelle von Vorteil, sondern für die Kolonie – sie sind also neu auftretende Eigenschaften auf einer höheren Organisationsebene. Vielzelligkeit bei Cyanobakterien Bakterielle Arbeitsteilung lässt sich besonders gut bei Cyanobakterien beobachten. So bilden einige der teilweise hochkomplexen, filamentbildenden Cyanobakterienarten bis zu fünf verschiedene Zelltypen: vegetative (photosynthetische) Zellen, Akineten (sporenähnliche Zellen), Hormogonien (reproduktive, bewegliche Filamente), Nekridien (apoptotische Zellen zur Freisetzung von Hormogonien) und Heterozysten. Letztere bilden sich unter Stickstoffmangel und sind auf die Fixierung von Stickstoff (N2) aus der Luft durch das Enzym Nitrogenase spezia (...truncated)